Inicio del profesionalismo
En la temporada 1943–44, el futbol mexicano se profesionalizó, por lo que la estructura de este deporte sufre grandes transformaciones. Correspondió a los cremas por su tradición, ser el equipo que inaugurara la época profesional en México. El debut resultó exitoso, pues América venció con un marcador de 6–1 al equipo de la Asociación Deportiva Orizabeña (ADO).
Esa temporada se juega la primera edición del clásico del futbol mexicano, América contra Guadalajara, el 16 de enero de 1944. Los tapatíos se llevan el triunfo pues vencen a los cremas 3–1, pero, en el segundo partido, América goleó 7–2 al Guadalajara.

En la temporada 1943-44 varios jugadores del Necaxa pasaron a formar parte de los Cremas, siendo la adquisición más importante la del controvertido y legendario Ignacio Trélles. Aquí aparece con el uniforme azulcrema junto a Carlos Mendoza y Pedro “Perico” Vera, también ex electricistas.
Durante la década de los años 40 y parte de los 50, vivió los peores años de su historia, ocupando algunas de las últimas posiciones de la tabla. Es en ese lapso que el equipo estableció las marcas negativas de su historia, como los 101 goles recibidos en la temporada 1945-46, la racha de 15 juegos seguidos sin ganar, incluidas 6 derrotas consecutivas en 1946-47 y la peor goleada de la historia: 2-9 contra Atlas el 3 de noviembre de 1946 en el Parque Oblatos. El club fue penúltimo de la tabla en los torneos 1946-47, 51-52 y 52-53 salvándose del descenso en las últimas dos ocasiones por una mínima diferencia.

El América atravesaba por un época muy difícil, su economía no era la mejor y estuvo a punto de desaparecer. Algunas esperanzas surgieron cuando el famoso cómico “Cantinflas” toma la presidencia del equipo, pero la situación no mejoró.
Al llegar a los 50, la rivalidad entre América y Guadalajara se torna todavía más apasionada. En los años 1954 y 1955 los azulcrema se adueñaron de la Copa México superando en las finales al equipo tapatío. La primera de ellas muy emotiva, pues se requirieron de los tiempos extras y penales para arrojar un vencedor. La figura de los americanistas fue el argentino Emilio Fizel, quien le anotó tres goles al famoso portero del Guadalajara Jaime “el Tubo” Gómez. En la segunda, el conjunto americanista le ganó a los tapatíos 1-0 y luego le ganaría al campeón de Liga, Zacatepec, por 3-2 para coronarse por primera vez Campeón de Campeones.
Por el América desfilaron jugadores foráneos como el Uruguayo Scarone y los Españoles: Alonso y Regueiro. Por el color del uniforme, los jugadores del América eran llamados "canarios". Fernando Marcos los señalo como: "Los peladitos del casimir Inglés", para no confundirlos con los rijosos de otros equipos en la tribuna.
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